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Los largos esfuerzos de Margaret Beaufort para promover la sucesión de su hijo fueron ricamente recompensados, emocional y materialmente. Enrique VII, después de derrotar a Ricardo III y convertirse en rey, fue coronado el 30 de octubre de 1485. Según los informes, su madre, ahora de 42 años, lloró en la coronación. A partir de este momento, en el tribunal se la llamó "Mi Señora, la Madre del Rey".
El matrimonio de Henry Tudor con Elizabeth de York significaría que el derecho de sus hijos a la corona sería más seguro, pero quería asegurarse de que su propio reclamo fuera claro. Dado que su reclamo por herencia era bastante débil, y la idea de que una reina gobernara por derecho propio podría traer imágenes de la guerra civil de la época de Matilda, Henry reclamó la corona por el derecho de victoria en la batalla, no su matrimonio con Elizabeth o su genealogía. Reforzó esto al casarse con Isabel de York, como se había comprometido públicamente a hacer en diciembre de 1483..
Henry Tudor se casó con Elizabeth de York el 18 de enero de 1486. También hizo que el parlamento derogara el acto que, bajo Ricardo III, había declarado ilegítima a Elizabeth. (Esto probablemente significa que él sabía que sus hermanos, los Príncipes de la Torre, que tendrían un mayor derecho a la corona que Henry, estaban muertos). Su primer hijo, Arthur, nació casi exactamente nueve meses después, el 19 de septiembre. , 1486. Elizabeth fue coronada reina consorte el año siguiente.
Henry llegó al reinado después de años de exilio fuera de Inglaterra, sin mucha experiencia en la administración de un gobierno. Margaret Beaufort le había aconsejado en el exilio, y ahora era una asesora cercana a él como rey. Sabemos por sus cartas que consultó con ella sobre asuntos judiciales y citas de citas..
El mismo parlamento de 1485 que derogó la ilegitimidad de Isabel de York también declaró a Margaret Beaufort suela de mujer - en contraste con un mujer encubierta o una esposa Todavía casada con Stanley, este estado le dio una independencia que pocas mujeres y menos esposas tenían bajo la ley. Le dio total independencia y control sobre sus propias tierras y finanzas. Su hijo también le otorgó, durante algunos años, considerablemente más tierras que estaban bajo su control independiente. Estos, por supuesto, volverían sobre Henry o sus herederos sobre su muerte, ya que ella no tenía otros hijos..
A pesar de que nunca había sido reina, Margaret Beaufort fue tratada en la corte con el estatus de reina madre o reina viuda. Después de 1499, adoptó la firma "Margaret R" que puede significar "reina" (o puede significar "Richmond"). La reina Isabel, su nuera, la superó, pero Margaret se acercó a Elizabeth y, a veces, vestía ropas similares. Su hogar era lujoso y el más grande de Inglaterra después del de su hijo. Ella podría ser la condesa de Richmond y Derby, pero actuó como la igual o casi igual a la reina.
Elizabeth Woodville se retiró de la corte en 1487, y se cree que Margaret Beaufort pudo haber instigado su partida. Margaret Beaufort supervisó la guardería real e incluso los procedimientos para la mentira de la reina. Le dieron la custodia del joven duque de Buckingham, Edward Stafford, hijo de su último aliado (y el sobrino de su difunto esposo), Henry Stafford, cuyo título fue restaurado por Henry VII. (A Henry Stafford, condenado por traición bajo Ricardo III, le habían quitado el título).
En sus últimos años, Margaret Beaufort se destacó tanto por su crueldad en la defensa y extensión de sus tierras y propiedades, como por la supervisión responsable de sus tierras y mejorarlas para sus inquilinos. Dio generosamente a instituciones religiosas, y particularmente para apoyar la educación del clero en Cambridge.
Margaret patrocinó al editor William Caxton, y encargó muchos libros, algunos para distribuir a su hogar. Ella compró romances y textos religiosos de Caxton.
En 1497, el sacerdote John Fisher se convirtió en su confesor personal y amigo. Comenzó a aumentar en prominencia y poder en la Universidad de Cambridge con el apoyo de la Madre del Rey..
Se supone que ella tuvo el acuerdo de su esposo en 1499 para hacer un voto de castidad, y a menudo vivió separada de él después de eso. De 1499 a 1506, Margaret vivió en una mansión en Collyweston, Northamptonshire, mejorándola para que funcionara como un palacio.
Cuando el matrimonio de Catalina de Aragón se arregló con el nieto mayor de Margarita, Arturo, Margaret Beaufort fue asignada con Isabel de York para seleccionar a las mujeres que servirían a Catalina. Margaret también instó a Catherine a aprender francés antes de venir a Inglaterra, para poder comunicarse con su nueva familia..
Arthur se casó con Catherine en 1501, y luego Arthur murió al año siguiente, y su hermano menor Henry se convirtió en heredero. También en 1502, Margaret otorgó una beca a Cambridge para fundar la cátedra Lady Margaret de Divinidad, y John Fisher se convirtió en el primero en ocupar la silla. Cuando Enrique VII nombró a John Fisher como obispo de Rochester, Margaret Beaufort fue instrumental en la elección de Erasmo como su sucesor en la cátedra de Lady Margaret.